тел. +38 (044) 483-12-82

№1(7) 2024

Eng

DOI 10.37219/2528-8253-2024-1-70

Медведєв ВВ

ЗАВИТКА: MULTUM IN PARVO. ЧАСТИНА ПЕРША

Медведєв Володимир Вікторович
Національний медичний університет імені О.О. Богомольця
Професор кафедри нейрохірургії
Доктор медичних наук, професор
Email: vavo2010@gmail.com
Orcid ID: https://orcid.org/0000-0001-7236-3191
Scopus Author ID: 57195130399
ResearcherID: P-7278-2018

ЗАВИТКА: MULTUM IN PARVO. ЧАСТИНА ПЕРША

Медведєв ВВ

Національний медичний університет імені О.О. Богомольця; е-mail: vavo2010@gmail.com

Анотація

Слуховий аналізатор – важливий інструмент комунікації із зовнішнім світом, що, окрім іншого, має пряме відношення до буття феномену людини у всій його повноті. Центральним елементом аналізатора є завитка і наявні дані переконують у неочікуваній складності улаштування цього мініатюрного органу. Незважаючи на розповсюджені схематичні уявлення, механізми сприйняття і передачі акустичних подразнень все ще оточені гіпотезами, інтерпретаційну спроможність яких слід встановити. Основною ланкою сприйняття акустичних коливань, рецептором, котрий трансформує їх у електрохімічні форми сигналізації, є внутрішні волоскові клітини. У цій статті коротко оглянуто сучасні уявлення про будову людської завитки і про фізіологію волоскових клітин. Зокрема, зібрано актуальні дані щодо кількісних і морфометричних характеристик цих клітин, будови і функції їхнього молекулярного механоцептивного апарату, щодо механізмів формування ендокохлеарного потенціалу і генерування електрохімічного збудження волоскових клітин, а також щодо передачі цього збудження на нейрони спірального вузла спеціальними стрічковими синапсами. Наведені дані переконують у хвилюючій складності улаштування органу слуху, а також демонструють монументальні виміри викликів, котрі стоять перед цією ділянкою аудіології.

Ключові слова: молекулярні механізми слуху, завитка, спіральний орган, волоскові клітини, механорецептори, ендокохлеарний потенціал, стрічкові синапси.

Завантажити .PDF

Література

  1. Hutmacher F. Why Is There So Much More Research on Vision Than on Any Other Sensory Modality? Front Psychol. 2019 Oct 4;10:2246. doi: 10.3389/fpsyg.2019.02246.
  2. Gage NM, Baars BJ, Chapter 5 – Sound, Speech, and Music Perception, Editor(s): N.M. Gage, B.J. Baars, Fundamentals of Cognitive Neuroscience (Second Edition), Academic Press, 2018, 143-84, ISBN 9780128038130, https://doi.org/10.1016/B978-0-12-803813-0.00005-2.
  3. Ashmore J. The neuroscience of hearing or how to do a hard job with soft components. Brain Neurosci Adv. 2018 Nov 8;2:2398212818810687. doi: 10.1177/2398212818810687.
  4. Olusanya BO, Davis AC, Hoffman HJ. Hearing loss: rising prevalence and impact. Bull World Health Organ. 2019 Oct 1;97(10):646-646A. doi: 10.2471/BLT.19.224683.
  5. Graydon K, Waterworth C, Miller H, Gunasekera H. Global burden of hearing impairment and ear disease. J Laryngol Otol. 2019 Jan;133(1):18-25. doi: 10.1017/S0022215118001275.
  6. Zahara D, Dewi RD, Aboet A, Putranto FM, Lubis ND, Ashar T. Variations in Cochlear Size of Cochlear Implant Candidates. Int Arch Otorhinolaryngol. 2019 Apr;23(2):184-190. doi: 10.1055/s-0038-1661360.
  7. Hrncirik F, Roberts I, Sevgili I, Swords C, Bance M. Models of Cochlea Used in Cochlear Implant Research: A Review. Ann Biomed Eng. 2023 Jul; 51(7):1390-1407. doi: 10.1007/s10439-023-03192-3.
  8. Spiegel JL, Polterauer D, Hempel JM, Canis M, Spiro JE, Müller J. Variation of the cochlear anatomy and cochlea duct length: analysis with a new tablet-based software. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2022 Apr;279(4):1851-1861. doi: 10.1007/s00405-021-06889-0.
  9. National Research Council (US) Committee on Disability Determination for Individuals with Hearing Impairments; Dobie RA, Van Hemel S, editors. Hearing Loss: Determining Eligibility for Social Security Benefits. Washington (DC): National Academies Press (US); 2004. 2, Basics of Sound, the Ear, and Hearing. Available from: https:// www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK207834/.
  10. Ashmore J. Cochlear outer hair cell motility. Physiol Rev. 2008 Jan;88(1):173-210. doi: 10.1152/physrev.00044.2006.
  11. Fettiplace R, Kim KX. The physiology of mechanoelectrical transduction channels in hearing. Physiol Rev. 2014 Jul;94(3):951-86. doi: 10.1152/physrev.00038.2013.
  12. McPherson DR. Sensory Hair Cells: An Introduction to Structure and Physiology. Integr Comp Biol. 2018 Aug 1;58(2):282-300. doi: 10.1093/icb/icy064.
  13. Hatton IA, Galbraith ED, Merleau NSC, Miettinen TP, Smith BM, Shander JA. The human cell count and size distribution. Proc Natl Acad Sci U S A. 2023 Sep 26;120(39):e2303077120. doi: 10.1073/pnas.2303077120.
  14. Nadol JB Jr. Comparative anatomy of the cochlea and auditory nerve in mammals. Hear Res. 1988 Aug;34(3):253-66. doi: 10.1016/0378-5955(88)90006-8.
  15. Kimura RS. The ultrastructure of the organ of Corti. Int Rev Cytol. 1975;42:173-222. doi: 10.1016/s0074-7696(08)60981-x.
  16. Lim DJ. Functional structure of the organ of Corti: a review. Hear Res. 1986;22:117-46. doi: 10.1016/0378-5955(86)90089-4.
  17. Fettiplace R. Hair Cell Transduction, Tuning, and Synaptic Transmission in the Mammalian Cochlea. Compr Physiol. 2017 Sep 12;7(4):1197-1227. doi: 10.1002/cphy.c160049.
  18. Wright A. Dimensions of the cochlear stereocilia in man and the guinea pig. Hear Res. 1984 Jan;13 (1):89-98. doi: 10.1016/0378-5955(84)90099-6.
  19. Mann ZF, Kelley MW. Development of tonotopy in the auditory periphery. Hear Res. 2011 Jun;276 (1-2):2-15. doi: 10.1016/j.heares.2011.01.011.
  20. Miller KK, Atkinson P, Mendoza KR, Ó Maoiléidigh D, Grillet N. Dimensions of a Living Cochlear Hair Bundle. Front Cell Dev Biol. 2021 Nov 25; 9:742529. doi: 10.3389/fcell.2021.742529.
  21. Eatock RA, Lysakowski A. Mammalian Vestibular Hair Cells. In: Eatock RA, Fay RR, Popper AN (eds) Vertebrate Hair Cells. Springer Handbook of Auditory Research, 2006, Vol 27. Springer, New York, NY. https://doi.org/10.1007/0-387-31706-6_8.
  22. Felix H. Anatomical differences in the peripheral auditory system of mammals and man. A mini review. Adv Otorhinolaryngol. 2002;59:1-10. doi: 10.1159/000059235.
  23. Wright A. Scanning electron microscopy of the normal human cochlea. Clin Otolaryngol Allied Sci. 1981 Aug;6(4):237-44. doi: 10.1111/j.1365-2273.1981.tb01541.x.
  24. Ulehlová L, Voldrich L, Janisch R. Correlative study of sensory cell density and cochlear length in humans. Hear Res. 1987;28(2-3):149-51. doi: 10.1016/0378-5955(87)90045-1.
  25. Wright A. Scanning electron microscopy of the human cochlea – the organ of Corti. Arch Otorhinolaryngol. 1981;230(1):11-9. doi: 10.1007/ BF00665375.
  26. Spoendlin H, Schrott A. Analysis of the human auditory nerve. Hear Res. 1989 Dec;43(1):25-38. doi: 10.1016/0378-5955(89)90056-7.
  27. Li J. Liquid-liquid phase separation in hair cell stereocilia development and maintenance. Comput Struct Biotechnol J. 2023 Feb 24;21:1738-1745. doi: 10.1016/j.csbj.2023.02.040.
  28. Pan B, Akyuz N, Liu XP, Asai Y, Nist-Lund C, Kurima K, Derfler BH, György B, Limapichat W, Walujkar S, Wimalasena LN, Sotomayor M, Corey DP, Holt JR. TMC1 Forms the Pore of Mechanosensory Transduction Channels in Vertebrate Inner Ear Hair Cells. Neuron. 2018 Aug 22;99(4):736-753.e6. doi: 10.1016/j.neuron.2018.07.033.
  29. Cunningham CL, Qiu X, Wu Z, Zhao B, Peng G, Kim YH, Lauer A, Müller U. TMIE Defines Pore and Gating Properties of the Mechanotransduction Channel of Mammalian Cochlear Hair Cells. Neuron. 2020 Jul 8;107(1):126-143.e8. doi: 10.1016/j.neuron.2020.03.033.
  30. Farhadi M, Razmara E, Balali M, Hajabbas Farshchi Y, Falah M. How Transmembrane Inner Ear (TMIE) plays role in the auditory system: A mystery to us. J Cell Mol Med. 2021 May 13;25 (13):5869-83. doi: 10.1111/jcmm.16610.
  31. Holt JR, Tobin M, Elferich J, Gouaux E, Ballesteros A, Yan Z, Ahmed ZM, Nicolson T. Putting the Pieces Together: the Hair Cell Transduction Complex. J Assoc Res Otolaryngol. 2021 Dec; 22(6):601-608. doi: 10.1007/s10162-021-00808-0.
  32. Zheng W, Holt JR. The Mechanosensory Transduction Machinery in Inner Ear Hair Cells. Annu Rev Biophys. 2021 May 6;50:31-51. doi: 10.1146/annurev-biophys-062420-081842.
  33. Caprara GA, Peng AW. Mechanotransduction in mammalian sensory hair cells. Mol Cell Neurosci. 2022 May;120:103706. doi: 10.1016/j.mcn.2022.103706.
  34. Douguet D, Honoré E. Mammalian Mechanoelectrical Transduction: Structure and Function of Force-Gated Ion Channels. Cell. 2019 Oct 3;179 (2):340-354. doi: 10.1016/j.cell.2019.08.049.
  35. Li J, Liu S, Song C, Hu Q, Zhao Z, Deng T, Wang Y, Zhu T, Zou L, Wang S, Chen J, Liu L, Hou H, Yuan K, Zheng H, Liu Z, Chen X, Sun W, Xiao B, Xiong W. PIEZO2 mediates ultrasonic hearing via cochlear outer hair cells in mice. Proc Natl Acad Sci U S A. 2021 Jul 13;118(28):e2101207118. doi: 10.1073/pnas.2101207118.
  36. Qiu X, Müller U. Mechanically Gated Ion Channels in Mammalian Hair Cells. Front Cell Neurosci. 2018 Apr 11;12:100. doi: 10.3389/fncel.2018.00100.
  37. Han W, Shin JO, Ma JH, Min H, Jung J, Lee J, Kim UK, Choi JY, Moon SJ, Moon DW, Bok J, Kim CH. Distinct roles of stereociliary links in the nonlinear sound processing and noise resistance of cochlear outer hair cells. Proc Natl Acad Sci U S A. 2020 May 19;117(20):11109-11117. doi: 10.1073/pnas.1920229117.
  38. Zhang M, Shan Y, Cox CD, Pei D. A mechanical-coupling mechanism in OSCA/TMEM63 channel mechanosensitivity. Nat Commun. 2023 Jul 4;14(1):3943. doi: 10.1038/s41467-023-39688-8.
  39. Ó Maoiléidigh D, Ricci AJ. A Bundle of Mechanisms: Inner-Ear Hair-Cell Mechanotransduction. Trends Neurosci. 2019 Mar;42(3):221-236. doi: 10.1016/j.tins.2018.12.006.
  40. Wangemann P. Supporting sensory transduction: cochlear fluid homeostasis and the endocochlear potential. J Physiol. 2006 Oct 1;576(Pt 1):11-21. doi: 10.1113/jphysiol.2006.112888.
  41. Sauer G, Richter CP, Klinke R. Sodium, potassium, chloride and calcium concentrations measured in pigeon perilymph and endolymph. Hear Res. 1999 Mar;129(1-2):1-6. doi: 10.1016/s0378-5955 (98)00230-5.
  42. Kim SH, Kim BG, Kim JY, Roh KJ, Suh MJ, Jung J, Moon IS, Moon SK, Choi JY. Electrogenic transport and K(+) ion channel expression by the human endolymphatic sac epithelium. Sci Rep. 2015 Dec 14;5:18110. doi: 10.1038/srep18110.
  43. Sterkers O, Ferrary E, Amiel C. Production of inner ear fluids. Physiol Rev. 1988 Oct;68(4): 1083-1128. doi: 10.1152/physrev.1988.68.4.1083.
  44. Wilms V, Köppl C, Söffgen C, Hartmann AM, Nothwang HG. Molecular bases of K+ secretory cells in the inner ear: shared and distinct features between birds and mammals. Sci Rep. 2016 Sep 29;6:34203. doi: 10.1038/srep34203.
  45. Bazard P, Frisina RD, Acosta AA, Dasgupta S, Bauer MA, Zhu X, Ding B. Roles of Key Ion Channels and Transport Proteins in Age-Related Hearing Loss. Int J Mol Sci. 2021 Jun 7;22 (11):6158. doi: 10.3390/ijms22116158.
  46. Hibino H, Kurachi Y. Molecular and physiological bases of the K+ circulation in the mammalian inner ear. Physiology (Bethesda). 2006 Oct;21:336-45. doi: 10.1152/physiol.00023.2006.
  47. Hibino H, Nin F, Tsuzuki C, Kurachi Y. How is the highly positive endocochlear potential formed? The specific architecture of the stria vascularis and the roles of the ion-transport apparatus. Pflugers Arch. 2010 Mar;459(4):521-33. doi: 10.1007/s00424-009-0754-z.
  48. Lipovsek M, Elgoyhen AB. The evolutionary tuning of hearing. Trends Neurosci. 2023 Feb; 46(2):110-123. doi: 10.1016/j.tins.2022.12.002.
  49. Fettiplace R, Nam JH. Tonotopy in calcium homeostasis and vulnerability of cochlear hair cells. Hear Res. 2019 May;376:11-21. doi: 10.1016/j.heares.2018.11.002.
  50. Effertz T, Moser T, Oliver D. Recent advances in cochlear hair cell nanophysiology: subcellular compartmentalization of electrical signaling in compact sensory cells. Fac Rev. 2020 Dec 21;9:24. doi: 10.12703/r/9-24.
  51. Tsymbalyuk V, Medvedev V. [Man and his brain: [monograph: in 3 vol.]. 2nd ed. Vinnytsia: New book; 2023. Vol. 2. 448 p. [In Ukrainian].
  52. Corey DP. New TRP channels in hearing and mechanosensation. Neuron. 2003 Aug 14;39(4): 585-8. doi: 10.1016/s0896-6273(03)00505-1.
  53. Corey DP, García-Añoveros J, Holt JR, Kwan KY, Lin SY, Vollrath MA, Amalfitano A, Cheung EL, Derfler BH, Duggan A, Géléoc GS, Gray PA, Hoffman MP, Rehm HL, Tamasauskas D, Zhang DS. TRPA1 is a candidate for the mechanosensitive transduction channel of vertebrate hair cells. Nature. 2004 Dec 9;432(7018):723-30. doi: 10.1038/nature03066.
  54. Wang S, Geng Q, Huo L, Ma Y, Gao Y, Zhang W, Zhang H, Lv P, Jia Z. Transient Receptor Potential Cation Channel Subfamily Vanilloid 4 and 3 in the Inner Ear Protect Hearing in Mice. Front Mol Neurosci. 2019 Dec 4;12:296. doi: 10.3389/fnmol.2019.00296.
  55. Wu X, Indzhykulian AA, Niksch PD, Webber RM, Garcia-Gonzalez M, Watnick T, Zhou J, Vollrath MA, Corey DP. Hair-Cell Mechanotransduction Persists in TRP Channel Knockout Mice. PLoS One. 2016 May 19;11(5):e0155577. doi: 10.1371/journal.pone.0155577.
  56. Ramkumar V, Sheth S, Dhukhwa A, Al Aameri R, Rybak L, Mukherjea D. Transient Receptor Potential Channels and Auditory Functions. Antioxid Redox Signal. 2022 Jun;36(16-18):1158-1170. doi: 10.1089/ars.2021.0191.
  57. Vélez-Ortega AC, Stepanyan R, Edelmann SE, Torres-Gallego S, Park C, Marinkova DA, Nowacki JS, Sinha GP, Frolenkov GI. TRPA1 activation in non-sensory supporting cells contributes to regulation of cochlear sensitivity after acoustic trauma. Nat Commun. 2023 Jun 30;14(1):3871. doi: 10.1038/s41467-023-39589-w.
  58. Booth KT, Azaiez H, Jahan I, Smith RJH, Fritzsch B. Intracellular Regulome Variability Along the Organ of Corti: Evidence, Approaches, Challenges, and Perspective. Front Genet. 2018 May 8;9: 156. doi: 10.3389/fgene.2018.00156.
  59. Elliott KL, Fritzsch B, Duncan JS. Evolutionary and Developmental Biology Provide Insights Into the Regeneration of Organ of Corti Hair Cells. Front Cell Neurosci. 2018 Aug 8;12:252. doi: 10.3389/fncel.2018.00252.
  60. Waldhaus J, Durruthy-Durruthy R, Heller S. Quantitative High-Resolution Cellular Map of the Organ of Corti. Cell Rep. 2015 Jun 9;11(9):1385-99. doi: 10.1016/j.celrep.2015.04.062.
  61. Requena T, Gallego-Martinez A, Lopez-Escamez JA. Bioinformatic Integration of Molecular Networks and Major Pathways Involved in Mice Cochlear and Vestibular Supporting Cells. Front Mol Neurosci. 2018 Apr 5;11:108. doi: 10.3389/fnmol.2018.00108.
  62. Jean P, Anttonen T, Michanski S, de Diego AMG, Steyer AM, Neef A, Oestreicher D, Kroll J, Nardis C, Pangršič T, Möbius W, Ashmore J, Wichmann C, Moser T. Macromolecular and electrical coupling between inner hair cells in the rodent cochlea. Nat Commun. 2020 Jun 25;11(1):3208. doi: 10.1038/s41467-020-17003-z.
  63. Zhao HB, Santos-Sacchi J. Auditory collusion and a coupled couple of outer hair cells. Nature. 1999 May 27;399(6734):359-62. doi: 10.1038/20686.
  64. Wu X, Zhang W, Li Y, Lin X. Structure and Function of Cochlear Gap Junctions and Implications for the Translation of Cochlear Gene Therapies. Front Cell Neurosci. 2019 Nov 27;13:529. doi: 10.3389/fncel.2019.00529.
  65. Carricondo F, Romero-Gómez B. The Cochlear Spiral Ganglion Neurons: The Auditory Portion of the VIII Nerve. Anat Rec (Hoboken). 2019 Mar; 302(3):463-471. doi: 10.1002/ar.23815.
  66. Weisz CJC, Williams SG, Eckard CS, Divito CB, Ferreira DW, Fantetti KN, Dettwyler SA, Cai HM, Rubio ME, Kandler K, Seal RP. Outer Hair Cell Glutamate Signaling through Type II Spiral Ganglion Afferents Activates Neurons in the Cochlear Nucleus in Response to Nondamaging Sounds. J Neurosci. 2021 Mar 31;41(13):2930-2943. doi: 10. 1523/JNEUROSCI.0619-20.2021.
  67. Chakrabarti R, Wichmann C. Nanomachinery Organizing Release at Neuronal and Ribbon Synapses. Int J Mol Sci. 2019 Apr 30;20(9):2147. doi: 10.3390/ijms20092147.
  68. Voorn RA, Vogl C. Molecular Assembly and Structural Plasticity of Sensory Ribbon Synapses-A Presynaptic Perspective. Int J Mol Sci. 2020 Nov 19;21(22):8758. doi: 10.3390/ijms21228758.
  69. Neef J, Urban NT, Ohn TL, Frank T, Jean P, Hell SW, Willig KI, Moser T. Quantitative optical nanophysiology of Ca2+ signaling at inner hair cell active zones. Nat Commun. 2018 Jan 18;9(1):290. doi: 10.1038/s41467-017-02612-y.
  70. Wong AB, Rutherford MA, Gabrielaitis M, Pangrsic T, Göttfert F, Frank T, Michanski S, Hell S, Wolf F, Wichmann C, Moser T. Developmental refinement of hair cell synapses tightens the coupling of Ca2+ influx to exocytosis. EMBO J. 2014 Feb 3;33(3):247-64. doi: 10.1002/embj.201387110.